Biosíntesis de ácido indol-3-acético y promoción del crecimiento de plantas por bacterias
INTRODUCCIÓN
Hormonas vegetales
-
Estudios pioneros en el siglo XIX realizados por Julius von Sachs y
Charles Darwin demostraron que varios procesos
del crecimiento de las plantas estaban regulados por “sustancias” que se transportaban de una parte de la planta a otra (1). Más de un siglo después, se conoce que estas sustancias son pequeñas moléculas estructuralmente no relacionadas que derivan de vías metabólicas esenciales de las plantas. En general, estos compuestos están presentes en concentraciones muy bajas y actúan localmente, alrededor del sitio de síntesis o en tejidos distantes. En las últimas décadas se han ido identificando nuevas hormonas vegetales, que incluyen auxinas como el ácido indol-3-acético (AIA), ácido abscísico (ABA), brasinoesteroides (BRS), citoquininas, giberelinas, etileno, ácido jasmónico (AJ) y ácido salicílico (AS) (Figura 1). Las auxinas, citoquininas, ABA, etileno, ácido salicílico y giberelinas pueden ser producidas también por bacterias (2, 3, 4, 5, 6, 7). Estas hormonas regulan todos los aspectos de la vida vegetal, desde la formación del patrón durante el desarrollo hasta las respuestas al estrés biótico y abiótico (8, 9).
Una lista parcial de las respuestas de cada fitohormona se describe a continuación (8). El gas etileno promueve la maduración de la fruta, senescencia, respuestas a patógenos y al estrés abiótico. El AIA (auxina) regula la división y expansión celular, diferenciación vascular, desarrollo de raíz lateral y dominancia apical. El ácido jasmónico es una señal volátil que modula el desarrollo del polen y las respuestas a infecciones por patógenos. El ácido salicílico participa en el crecimiento y desarrollo de la planta, en los mecanismos de resistencia a fitopatógenos, y en respuestas al estrés abiótico y biótico (10). Las citoquininas son derivados de adenina identificados por su capacidad de promover la citoquinesis. El ácido abscísico promueve la latencia de la semilla y participa en varias vías de señalización de estrés. Las giberelinas son compuestos diterpenoides que promueven la germinación, alargamiento del tallo y la inducción de la floración. Los brasinoesteroides regulan la expansión celular y la fotomorfogénesis.
Auxinas
Las auxinas son hormonas de crecimiento de plantas, debido a su capacidad de estimular el crecimiento diferencial en respuesta a estímulos de luz (11). Son las fitohormonas que juegan el rol más importante en el desarrollo de las plantas (12). Se han descrito cuatro auxinas naturales sintetizadas por plantas: AIA, ácido indol-3-butírico (IBA), ácido 4-cloroindol-3-acético (4-Cl-AIA) y ácido fenilacético (PAA) (13) (Figura 2A). Ensayos in vitro han permitido determinar que el AIA es una de las principales auxinas que participan en el desarrollo de las plantas (14, 15).
La industria agroquímica ha desarrollado auxinas sintéticas que imitan la estructura de AIA. Las auxinas sintéticas más ampliamente utilizadas como herbicidas son el ácido 2,4-diclorofenoxiacético (2,4-D) y el ácido naftaleno-1-acético (NAA) (13) (Figura 2B). En contraste con AIA, estos herbicidas poseen una larga vida meda, debido a su alta estabilidad en plantas superiores y, por lo tanto, mayor efectividad que AIA. En bajas concentraciones son capaces de estimular los procesos de desarrollo y crecimiento de plantas, pero a altas concentraciones el crecimiento se ve perturbado y se daña la planta causando su muerte (16, 17).
Ácido indol-3-acético (AIA)
El AIA es la principal auxina nativa de las plantas superiores (14). El AIA está involucrado en el crecimiento y desarrollo de las plantas, principalmente en una serie de procesos fisiológicos que incluyen el alargamiento y división celular, diferenciación de tejido, fototropismo, gravitropismo y en respuestas defensivas (9, 18), destacando un importante rol en la formación del xilema y la raíz (19).
La biosíntesis de AIA no está limitada a las plantas superiores. Organismos como bacterias, hongos y algas son capaces de sintetizar AIA, lo que puede afectar el crecimiento y el desarrollo de las plantas (20). En bacterias, la producción de AIA es una capacidad relevante, tanto de PGPBs, como de bacterias fitopatógenas (21, 22). Las plantas superiores exudan, entre otros componentes el aminoácido triptófano, que es el principal precursor para la biosíntesis de AIA microbiano (23, 24, 25, 26).
Biosíntesis de AIA en bacterias
Se ha propuesto que el 80 % de las bacterias de la rizósfera son capaces de producir AIA. Se ha observado un alto grado de similitud en las vías de síntesis de AIA de plantas y bacterias (27).
Los microorganismos de rizósfera que interaccionan con las plantas, interfieren con su desarrollo, mediante el desbalance de auxinas, de manera que pueden afectar a la planta en forma positiva o negativa (7). Las bacterias productoras de AIA (BIP, del inglés bacterial IAA producer) tienen el potencial de interferir con los procesos de incorporación de AIA en las plantas. La consecuencia para la planta depende de la cantidad de AIA producida y la sensibilidad del tejido de la planta a los cambios en la concentración de AIA (18), lo que se asocia a la vía biosintética utilizada por las bacterias asociadas a plantas (27). Bacterias fitopatogénicas como Agrobacterium spp. y Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi causan en el tejido vegetal tumores y corona de agallas, respectivamente, que en plantas jóvenes significan retrasos en el crecimiento, el desarrollo anormal, la susceptibilidad a otras enfermedades o la muerte de la planta (28, 29). Por otra parte, la PGPB Azospirillum favorece el desarrollo de la raíz (27, 30). El triptófano es el principal precursor en las vías de biosíntesis de AIA en bacterias (27, 31). Diferentes vías de síntesis de AIA han sido identificadas en bacterias. Cinco de estas rutas anabólicas son dependientes de triptófano. Las vías de síntesis de AIA más importantes y ampliamente distribuidas son la vía indol-3-piruvato (IPA) y la vía indol-3-acetamida (IAM) (7). La vía IPA ha sido reportada principalmente en PGPB, mientras que la vía IAM ha sido descrita en bacterias fitopatógenas (7, 27) (Figura 3). Además se han descrito vías de síntesis de AIA independientes de triptófano, que han sido estudiadas mediante mutantes y marcaje isotópico.
Estas rutas anabólicas en presencia de triptófano aumentan significativamente la producción de AIA (20). El aminoácido triptófano es uno de los principales componentes del exudado de las raíces (26). La biosíntesis bacteriana de AIA puede contribuir a la supervivencia de bacterias, mediante la destoxificación de triptófano del exudado de las plantas (27).
Vía indol-3-piruvato (IPA)
La vía IPA ha sido propuesta como la principal ruta para la biosíntesis de AIA en plantas. Sin embargo, las enzimas o genes clave no han sido aún identificados en plantas (7). La producción de AIA por la vía IPA ha sido descrita en diversas bacterias, como el fitopatógeno Pantoea agglomerans, bacterias benéficas (e.g., Bradyrhizobium, Azospirillum, Rhizobium y Enterobacter cloacae) y en cianobacterias. Esta vía tiene como primera etapa la conversión de triptófano a ácido indol-3-pirúvico (IPA) por una aminotransferasa. En una segunda etapa el IPA se descarboxila a ácido indol-3-acetaldehído (AIAld) por la indol-3-piruvato descarboxilasa (IPDC), siendo esta la etapa limitante de la síntesis. El gen ipdC que codifica para la enzima IPDC ha sido caracterizado en algunas bacterias como Azospirillum brasilense, E. cloacae, Pseudomonas putida, P. agglomerans y Paenibacillus polymyxa (22, 27, 32). En la etapa final, el AIAld es oxidado a AIA por la indol-3-acetaldehído deshidrogenasa (7, 27).
Vía indol-3-acetamida (IAM)
La vía IAM es la ruta más caracterizada en bacterias. Esta vía no ha sido descrita en plantas (27).
Esta vía metabólica está presente en diversos patógenos y contribuye a la virulencia de estas bacterias por la excesiva producción de AIA (28, 30). Los síntomas fitopatogénicos están principalmente ligados a la vía IAM, dado que sería microbiana específica (27).
Debido a que las plantas no poseen los intermediarios metabólicos de esta vía, no son capaces de mantener el AIA a niveles no tóxicos o fisiológicamente apropiados en sus tejidos por retroalimentación (30). Los genes, las proteínas y la regulación de esta ruta metabólica han sido caracterizados y comprende dos etapas. En la primera, el triptófano es convertido en IAM por la enzima triptófano-2-monooxigenasa (IaaM), que está codificada en el gen iaaM. En la segunda, el IAM es convertido a AIA y amonio, mediante una IAM hidrolasa (IaaH), que es codificada por el gen iaaH.
Estos genes han sido descritos en bacterias como Agrobacterium tumefaciens, Pseudomonas savastanoi, Pseudomonas syringae, P. agglomerans, Rhizobium sp. NGR234 y Bradyrhizobium japonicum (7, 27, 33, 34).
Bacterias promotoras del crecimiento de plantas
Las bacterias promotoras del crecimiento de plantas (PGPB, plant-growth promoting bacteria) son un grupo de bacterias benéficas de plantas (35).
Las PGPB participan en el crecimiento y la salud de las plantas, suprimiendo daños efectuados por microorganismos patógenos, sintetizando fitohormonas, acelerando la disponibilidad y la asimilación de nutrientes del suelo mediante diferentes mecanismos como la fijación del nitrógeno atmosférico, la solubilización del fósforo y la síntesis de sideróforos (36, 37). En la agricultura, las PGPB han sido utilizadas como una alternativa sustentable con el medio ambiente, dado que tienen la capacidad de mejorar la calidad de los suelos y el rendimiento de los cultivos, reduciendo el impacto negativo de los fertilizantes químicos (38). Las PGPB han sido extensivamente estudiadas durante los últimos años y pertenecen a los géneros Acetobacter, Acinetobacter, Alcaligenes, Arthrobacter, Azoarcus, Azospirillum, Azotobacter, Bacillus, Beijerinckia, Burkholderia, Derxia, Enterobacter, Gluconacetobacter, Herbaspirillum, Klebsiella, Ochrobactrum, Pantoae, Pseudomonas, Rhodococcus, Serratia, Stenotrophomonas y Zoogloea (36).
Bacterias promotoras del crecimiento de plantas productoras de ácido indol-3-acético
El AIA producido por PGPB presenta un gran impacto sobre su actividad promotora del crecimiento de plantas. Diversas bacterias de las clases taxonómicas α-Proteobacteria, β-Proteobacteria, δ-Proteobacteria y Bacilli son PGPB productoras de AIA; algunos ejemplos de PGPB se muestran en la tabla. Se estudió el efecto fitoestimulante de 16 cepas de Bacillus sobre el crecimiento de la planta Vigna radiata. B. megaterium MiR-4, que correspondió a la mayor productora de AIA, presentó el mayor efecto promotor del crecimiento, aumentando la elongación de los brotes y el número de raíces (39).
Bacterias mutantes del gen ipdC pierden capacidad promotora de crecimiento de plantas. La longitud de raíces de esquejes de canola de semillas tratadas con
P. putida GR12-2 fueron un 35 % más largas que las raíces de semillas tratadas con la mutante ipdC- (22).
La bacteria ipdC- de Azospirillum brasilense SM (SMIT56s10) disminuyó el efecto promotor del crecimiento sobre el número y longitud de raíces de semillas de sorgo (40).
Burkholderia xenovorans LB400, bacteria modelo para la degradación de diversos compuestos aromáticos, incluyendo los policlorobifenilos, tiene la capacidad de producir AIA mediante la vía IPA. La cepa LB400 promovió el crecimiento sobre plantas como Nicotiana tabacum y Vitis vinifera, incrementando de esta manera su versatilidad metabólicaA (41).
RESUMEN
La hormona vegetal ácido indol-3-acético (AIA) es la principal auxina en las plantas. El AIA controla diversos procesos fisiológicos como la elongación y división celular, la diferenciación de tejidos y las respuestas a la luz y la gravedad. La concentración de AIA se encuentra regulada en las plantas. Se ha descrito que las bacterias pueden modular los niveles de AIA. Las rutas biosintéticas de AIA más importantes y ampliamente distribuidas en bacterias son las vías anabólicas de indol-3-piruvato (IPA) y de indol-3-acetamida (IAM). Estas rutas metabólicas son dependientes del precursor triptófano. La vía IPA ha sido descrita principalmente en bacterias promotoras del crecimiento (PGPB), mientras que la vía IAM está presente en bacterias fitopatógenas. Las PGPB estimulan el crecimiento de las plantas mediante diversos mecanismos, que incluyen la producción de fitohormonas. Diversos estudios sobre PGPB que poseen la capacidad de producir AIA demuestran que esta fitohormona juega un rol determinante en la promoción del crecimiento vegetal.
Palabras clave: ácido indolacético, auxina, bacteria, fitohormona, planta, triptófanoCONCLUSIONES
- La auxina ácido indol-3-acético es una fitohormona de gran importancia para el desarrollo vegetal, que puede ser sintetizada mediante diversas rutas metabólicas.
-
El AIA producido por PGPB juega un rol significativo en la
interacción planta-microorganismo, contribuyendo en la promoción
del crecimiento radicular y foliar de la planta.
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